La utilización de plantas bioactivas locales como antihelmínticos naturales podría ser una alternativa rentable y respetuosa con el ambiente frente al uso exclusivo de productos químicos por parte de los productores de pequeños rumiantes, especialmente de ganado caprino, de todo el mundo.
Las nematodosis gastrointestinales (especialmente aquellas causadas por la superfamilia Trichostrongyloidea, como diversas especies de los géneros Teladorsagia, Haemonchus y Trichostrongylus) reducen la eficiencia productiva de los rumiantes en pastoreo, disminuyendo la ingesta voluntaria de alimento, ganancia de peso vivo, producción de leche y calidad de la canal; y tiene un efecto perjudicial sobre su bienestar general. El método convencional para evitar estas infecciones parasitarias es la administración repetida de fármacos antihelmínticos de amplio espectro integrados, cuando es posible, con la gestión del pastoreo.
Sin embargo, la quimioprofilaxis intensiva con fármacos antihelmínticos ha conducido al desarrollo generalizado de cepas de nematodos resistentes, sobre todo en ovejas y cabras, en todo el mundo. Es notorio que la opinión pública está cada vez más preocupada por los residuos de medicamentos en la carne y los productos lácteos; y por el riesgo potencial de contaminación ambiental. Además, los antihelmínticos pueden no estar disponibles en los países en desarrollo debido a su elevado coste. Por estas razones, se han investigado estrategias alternativas, no farmacológicas, para el control de los nematodos gastrointestinales. Los enfoques alternativos incluyen la gestión del pastoreo, el control biológico mediante hongos nematófagos, la suplementación nutricional, el desarrollo de vacunas, la utilización de la resistencia genética y la alimentación o el pastoreo con plantas que contengan compuestos bioactivos (Figura 1).
La nutrición del hospedador puede afectar directamente a los nematodos gastrointestinales mediante la ingestión de compuestos o nutrientes vegetales que pueden alterar el desarrollo del parásito o el entorno intestinal en el que vive. Una mejora en la nutrición del hospedador puede aumentar su resistencia, es decir, su aptitud para regular la biología de la población de nematodos parásitos, así como su resiliencia, que se refiere a su capacidad para soportar los efectos fisiopatológicos negativos de las infecciones por nematodos. Por ello, el uso de plantas bioactivas con propiedades antihelmínticas se ha propuesto como una estrategia de control alternativa o complementaria para reducir el impacto del parasitismo y la difusión de las resistencias antihelmínticas. Entre los diferentes metabolitos secundarios presentes en las plantas bioactivas, se ha destacado el papel potencial de los taninos.
Efectos antihelmínticos de plantas y forrajes ricos en taninos sobre los nematodos gastrointestinales de los pequeños rumiantes
Numerosos experimentos in vivo e in vitro han demostrado que las plantas y forrajes que contienen taninos podrían utilizarse como nutracéuticos con propiedades antihelmínticas. Los nutracéuticos son plantas bioactivas que contienen metabolitos secundarios, como los taninos, que se consideran por sus efectos beneficiosos para la salud más que por su valor nutricional directo. Estos serían una opción prometedora en el control de los nematodos digestivos en sistemas de producción ganadera.
Los taninos son metabolitos secundarios vegetales definidos químicamente como un grupo de polifenoles con capacidad para formar complejos reversibles e irreversibles con proteínas principalmente, pero también con otros compuestos, como los polisacáridos. En función de su estructura, se han clasificado tradicionalmente en taninos hidrolizables y condensados o proantocianidinas que tienen una afinidad particular por las proteínas ricas en prolina. El consumo de altas concentraciones de taninos condensados se ha asociado a efectos perjudiciales para los rumiantes, como la reducción de la ingesta voluntaria de alimentos y del crecimiento. Sin embargo, las concentraciones bajas o moderadas en la ingesta de estos compuestos ocasionan efectos positivos, como el aumento del crecimiento y la mejora de la producción de leche y lana. Debido a su elevada capacidad de unión a las proteínas, los taninos condensados son capaces también de reducir la degradación ruminal de las proteínas y de aumentar el flujo de proteínas no amoniacales hacia otros compartimentos digestivos, mejorando así el suministro de aminoácidos.
Estudios en ganado ovino
La mayoría de los estudios sobre los efectos de las plantas ricas en taninos frente a los nematodos gastrointestinales se han realizado en ovejas. En estos trabajos se han estudiado ovinos infectados (sobre todo experimentalmente) alimentados con plantas bioactivas que se compararon con el suministro de raigrás, trébol blanco o alfalfa. Entre las leguminosas forrajeras ricas en taninos investigadas se encuentran la esparceta (Onobrychis viciifolia), la serícea lespedeza (Lespedeza cuneata), la sulla (Hedysarum coronarium) y los tréboles (Lotus corniculatus y L. pedunculatus). El extracto de corteza de quebracho (Schinopsis sp.) también se ha utilizado como fuente de taninos condensados.
El efecto más frecuente asociado al consumo de plantas ricas en taninos por las ovejas es, en general, una significativa reducción de la eliminación fecal de huevos de nematodos gastrointestinales y, en menor medida, de la fecundidad de las hembras parásitas. Este hecho afectaría a la epidemiología de las infecciones por nematodos gastrointestinales puesto que se reduciría la contaminación de los pastos. Sin embargo, la reducción en el número de vermes adultos (intensidad o carga parasitaria) es menos consistente. Además, el consumo de forrajes ricos en taninos también se asocia con una mayor resiliencia del hospedador.
El efecto antihelmíntico de los taninos condensados demostrado en ensayos in vivo ha sido confirmado también en pruebas in vitro. Estas pruebas midieron los efectos de extractos de forrajes de leguminosas y plantas leñosas ricos en taninos condensados sobre diferentes estadios de los nematodos (principalmente larvas de tercer estadio y vermes adultos), mostrando un efecto inhibidor dependiente de la dosis sobre el desarrollo o viabilidad de los estadios parasitarios examinados.
Estudios en ganado caprino
Las diferencias de comportamiento alimentario entre ovejas (pacedoras) y cabras (principalmente ramoneadoras); y diversas adaptaciones fisiológicas y metabólicas de las cabras que favorecen el consumo de fuentes nutricionales ricas en metabolitos secundarios potencialmente tóxicos, como los taninos, indican que las cabras están mejor adaptadas para explotar los pastizales y su vegetación rica en compuestos secundarios. Por tanto, la ingestión de taninos condensados en el ramoneo del ganado caprino podría tener una importancia nutricional y práctica considerable, sobre todo en los países en vías de desarrollo, donde las prácticas alimentarias se rigen por sistemas tradicionales de pastoreo.
Se han investigado los efectos de diversas plantas bioactivas (p.e. esparceta o serícea lespedeza) y extractos comerciales de taninos condensados (quebracho) en cabras con infecciones mixtas naturales y experimentales con Haemonchus contortus, Teladorsagia circumcincta y Trichostrongylus colubriformis, bajo condiciones controladas. En cabras, previamente infectadas con larvas de tercer estadio de H. contortus, se observó una reducción significativa de la producción de huevos asociada a una disminución de la fecundidad de las hembras parásitas. Sin embargo, no se encontraron efectos sobre la intensidad parasitaria. Experimentos similares realizados para investigar los efectos de los taninos condensados sobre T. circumcincta y T. colubriformis adultos y el establecimiento de larvas infectantes de estas dos especies, mostraron una reducción de hasta dos tercios de las poblaciones de vermes recuperados en la necropsia.
Parece que los taninos, como ya se observó en las ovejas, pueden afectar al establecimiento de las larvas infectantes y, en consecuencia, reducir la carga de nematodos. En cambio, parecen afectar solo a la función reproductora de los nematodos adultos. Además, el consumo de plantas taníferas por las cabras no sólo se asocia a una mayor resistencia del hospedador, sino también a una mayor resiliencia.
Los brezos son plantas bioactivas que podrían utilizarse como antihelmínticos naturales en España
Los brezos son especies arbustivas pertenecientes a la familia Ericaceae, como Erica spp. o Calluna vulgaris, ricos en taninos y frecuentes en la composición botánica de la vegetación natural de comunidades de montaña de zonas templadas húmedas como el norte de España (Figura 2). La disponibilidad de estas especies arbustivas, junto con zonas de pastos mejorados de gramíneas-leguminosas, podría ser una herramienta eficaz para conseguir la sostenibilidad de los sistemas de producción de rumiantes y el bienestar animal en estas zonas marginales de montaña.
Figura 2. A: Calluna vulgaris. B: Erica cinerea.
En nuestro país se ha investigado el efecto antihelmíntico y nutritivo del brezo en el ganado caprino. Para ello, se realizaron secuencialmente tres tipos de estudios. En primer lugar, se estudió el efecto de la suplementación con brezo en ganado caprino en pastoreo e infectado por nematodos gastrointestinales de forma natural. A continuación, se investigó el efecto antihelmíntico del consumo de brezo en cabras infectadas experimentalmente con T. colubriformis y T. circumcincta, dos especies de nematodos gastrointestinales con gran importancia en el ganado caprino de climas templados. Por último, se investigó mediante pruebas in vitro el efecto antihelmíntico de extractos de diferentes especies de brezo sobre los estadios de desarrollo de las especies de nematodos mencionadas.
En los estudios con infecciones naturales se realizaron dos tipos de experimentos. En el primero se estudió la cantidad de brezo que consumía voluntariamente el ganado caprino en pastoreo cuando existía total disponibilidad y su efecto sobre algunos parámetros parasitológicos, productivos y nutricionales. En el segundo se estudió el efecto de la suplementación con brezo y la carga ganadera sobre algunos parámetros parasitológicos y productivos.
Se demostró que las cabras incluyeron entre 20 y 30% de brezo en su dieta, sin observarse efectos antinutritivos, pero si beneficiosos, como el aumento de la producción de ácidos grasos volátiles en el rumen (Figura 3). La suplementación con brezo redujo la tasa de mortalidad y también incrementó el peso vivo y la condición corporal de los animales a lo largo del periodo de pastoreo. Además, el consumo de brezo estuvo asociado con la reducción de la excreción fecal de huevos de nematodos gastrointestinales y, en algunos casos, la intensidad parasitaria y el desarrollo de los vermes en aquellos animales suplementados. La reducción fue más importante en las cabras sometidas a una mayor carga ganadera.
Figura 3. A: Administración de brezos a cabras en pastoreo. B: Erica cinerea.
Los experimentos en condiciones controladas incluyeron infecciones experimentales monoespecíficas en cabras con T. colubriformis y T. circumcincta. En ambos casos, se investigó el efecto preventivo (el animal se encuentra consumiendo brezo cuando se produce la infección) y curativo (el animal presenta una infección patente cuando empieza a consumir brezo) del consumo de brezo, sobre la tasa de implantación y desarrollo parasitario y sobre la intensidad parasitaria, la excreción fecal de huevos y el desarrollo parasitario, respectivamente.
Se demostró la reducción de la tasa de implantación de ambos parásitos cuando se administraba brezo. En el caso de T. circumcincta, ésta se produjo en la primera fase de la implantación, siendo el desarrollo posterior y la fecundidad de las hembras parásitas significativamente menor. También se demostró una disminución de la excreción fecal de huevos de ambos parásitos en los animales que consumieron brezo, acompañada de una disminución de la fecundidad y desarrollo de los vermes en el caso de T. circumcincta. La administración de polietilenglicol, un inhibidor de los taninos condensados no anuló el efecto antihelmíntico del brezo en las cabras infectadas con T. colubriformis, sugiriendo este hecho que podría haber otros compuestos implicados en este efecto o que la cantidad de taninos condensados necesarios para ejercer la acción antihelmíntica puede ser muy baja.
Por último, se realizaron pruebas in vitro para investigar el efecto directo de extractos polifenólicos procedentes de diferentes especies de brezo (Calluna vulgaris, Erica cinerea, Erica umbellata y una mezcla de las tres a partes iguales) sobre diferentes fases de desarrollo (huevo, larva y adulto) de T. colubriformis, T. circumcincta y H. contortus. Para ello se utilizaron tres pruebas: ensayo de eclosión de huevos (Egg Hatching Assay, EHA); ensayo de la inhibición del desenvainamiento larvario (Larval Exsheathment Inhibition Assay, LEIA) y ensayo de inhibición de la motilidad de adultos (Adult Motility Inhibition Assay, AMIA) (Figura 4).
La incubación con los extractos causó una reducción en la tasa de eclosión de huevos de las tres especies. También se redujo el porcentaje de larvas infectantes desenvainadas en todas las especies estudiadas, llegando en muchos casos a inhibirse totalmente el desenvainamiento. En el LEIA de T. colubriformis se utilizaron además los extractos purificados (solo conteniendo taninos condensados), observándose la reducción del desenvainamiento, lo que sugiere que los taninos condensados podrían estar implicados en los efectos observados. La incubación con los extractos polifenólicos también indujo mortalidad en los vermes adultos de T. colubriformis y T. circumcincta, pero solo a las mayores concentraciones de extractos utilizadas.
Figura 4. A: Ensayo de eclosión de huevos (Egg Hatching Assay, EHA). B: Ensayo de la inhibición del desenvainamiento larvario (Larval Exsheathment Inhibition Assay, LEIA).
Los experimentos realizados demuestran que el brezo, consumido en las cantidades en las que lo hace el ganado caprino en pastoreo, no causa efectos antinutritivos y mejora el peso vivo y la condición corporal de los animales, reduciendo también la mortalidad. Además, reduce la eliminación fecal de huevos de nematodos gastrointestinales y la intensidad parasitaria. Los experimentos en condiciones controladas sugieren que los efectos antihelmínticos observados en condiciones de pastoreo podrían ser debidos a la reducción en la tasa de implantación de las larvas infectantes y a una disminución de la fecundidad y el desarrollo de los vermes adultos, más que a la mortalidad de éstos.
Los experimentos in vitro demostraron que el brezo tiene un efecto directo sobre la eclosión de los huevos, el desenvainamiento larvario y la mortalidad de vermes adultos. El desenvainamiento larvario parece ser el proceso más afectado por la acción de los extractos polifenólicos de brezo. Al usar extractos puros de brezo (que incluyen solo taninos condensados) la acción sobre el desenvainamiento persiste, sugiriendo que los taninos son responsables directos de dicho efecto.
La aplicación práctica de estos conocimientos en zonas templadas apoyaría la gestión de parcelas que integren pastos mejorados productivos de alto valor nutritivo con comunidades de vegetación natural que incluyan plantas con taninos, como las especies de brezo. Los pastos mejorados se utilizarían para aumentar la ingesta de proteínas y energía y la vegetación natural para la fibra, los minerales y los componentes secundarios que contribuyen a lograr sistemas de producción caprina sostenibles.
Perspectivas al uso de plantas bioactivas
Actualmente, la investigación sobre plantas bioactivas debería dirigirse hacia el cribado y la identificación de plantas con actividad antihelmíntica demostrable frente a los nematodos gastrointestinales. Se puede considerar que el cultivo de plantas bioactivas locales para heno o pastoreo como agentes antihelmínticos naturales podría ser una alternativa o complemento rentable y respetuoso con el ambiente al uso exclusivo de productos químicos por los productores de pequeños rumiantes de todo el mundo.
Sin embargo, la investigación en forrajes bioactivos debe todavía esclarecer o profundizar en algunos conceptos muy importantes, como la normalización de los métodos para identificar y caracterizar los componentes activos, la comprensión del modo de acción de los compuestos bioactivos derivados de plantas, el desarrollo de directrices para los ensayos de campo y laboratorio para los estudios de eficacia y sus efectos sobre los parásitos; y, por último, el método más beneficioso para utilizar los forrajes bioactivos.
Agradecimientos: Imágenes cedidas por Javier Moreno Gonzalo (Departamento de Medicina y Cirugía Animal, Universidad Complutense de Madrid).